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Théodore, un jeune écureuil Chipmunk, vit dans la Forêt sauvage avec sa famille. Il adore les légendes anciennes qui évoquent les humains et leur étonnante civilisation. Dans son monde, les hommes ont disparu et presque tous les animaux sont doués de la parole. Entraîné par une inondation jusqu'à la Cité des Ruines, il rencontre un drôle de lézard.

Théodore est inquiet : les animaux commencent à se comporter comme les humains. Il décide de consulter l'institut Mattakeunk, mais en chemin de nombreux dangers l'assaillent comme un homme-loup et une invasion de crabes mutants et de rats-visons.

Au mont des Brumes, les animaux vivent en autarcie depuis que les humains ont disparu. Mais Olive souhaite partir à la recherche de sa soeur Rosa. Aussi, à bord du bateau conçu à partir des plans du savant Oscar, Théodore et ses amis, guidés par Oscar, partent en quête de Faravole, une île peuplée uniquement d'oiseaux.